Die beiden Türme standen ursprünglich rund drei Meter auseinander. Ihre ungewöhnliche Beziehung sagt mehr als eine einfache Geschichte zweier rivalisierender Besitzer; der genaue Grund der Anordnung bleibt ungewiss. Erhaltene und zugemauerte Öffnungen zeigen wiederholte Veränderungen der Wegeführung. Säle, Kammern und Wirtschaftsräume verbanden den Haushalt auf Arten, die der heutige Besuch nur teilweise erkennen lässt. Die Burg ist als gewachsene Residenz zu lesen, nicht als Bau eines einzigen Moments.
Im östlichen Saal tragen bemalte Bretter und Balken Flechtmuster, Blätter und Tierformen. Die Decke wird meist um 1540 datiert, doch die HES-Bewertung verzeichnet auch einen Vorschlag um 1580. Das genaue Datum verlangt daher Vorsicht. Erhaltener bemalter Putz erinnert daran, dass nackter Stein nicht für jeden Burgraum vorgesehen war. Spätere Konservierung legte die Dekoration frei und reparierte sie, veränderte aber auch ihr Aussehen; sie ist weder völlig unberührt noch vollständig modern.
Mary, Königin der Schotten, hielt sich 1565 kurz nach ihrer Heirat mit Lord Darnley hier auf. Eine von stärkerem Zwang geprägte Begegnung mit einem König folgte im August 1582, als Adlige unter William Ruthven, dem ersten Earl of Gowrie, den jungen James VI. festsetzten. Der Raid of Ruthven leitete eine Phase adliger Kontrolle über den König ein. Man darf sich darunter keine zehnmonatige Gefangenschaft in einem einzigen Zimmer in Huntingtower vorstellen: Dauer des Regimes und Aufenthaltsort des Königs sind verschiedene Fragen.
Der endgültige Sturz der Familie folgte 1600 bei der sogenannten Gowrie Conspiracy in ihrem Stadthaus in Perth. John, der dritte Earl of Gowrie, und sein Bruder Alexander wurden getötet; ihre Güter verfielen an die Krone und Place of Ruthven wurde in Huntingtower umbenannt. Das war ein anderes Ereignis als der Raid von 1582 und spielte nicht in dieser Burg. Historiker vertreten widersprüchliche Deutungen zur angeblichen Verschwörung und ihren Motiven.
Anschließend hielten die Murrays die Burg zunächst für die Krone und erwarben sie 1663. Umbauten im späten 17. Jahrhundert schlossen den Zwischenraum der Türme, fügten eine große Treppe ein und versuchten eine einheitlichere Fassade zu schaffen. Huntingtower verlor später seine Bedeutung als Adelssitz und beherbergte zeitweise Textilarbeiter. Die staatliche Obhut begann 1912; frühe Konservierung entfernte einige jüngere Einbauten, um ältere Arbeit freizulegen. Heute ist das Gebäude als Scheduled Monument SM90164 geschützt.
Eine örtliche Legende, der Maiden’s Leap, gibt dem schmalen Zwischenraum eine weitere Geschichte: Eine junge Frau soll zwischen den Türmen gesprungen sein. Genieße sie als Folklore, nicht als Beleg einer dokumentierten Flucht. Zwischen dieser Überlieferung, den bemalten Räumen und den veränderten Fassaden bietet Huntingtower mehr als eine Liste königlicher Namen. Achte auf die Übergänge zwischen den Gebäuden; sie zeigen, wie aufeinanderfolgende Haushalte diese kompakte Residenz in Perthshire umgestalteten.