Las dos torres estaban originalmente separadas por unos tres metros. Su relación inusual revela más que un relato simple de dos propietarios enfrentados; las razones exactas del diseño siguen siendo inciertas. Aberturas conservadas y accesos cegados registran repetidos cambios de circulación. Salones, cámaras y espacios de servicio conectaban la casa de formas que la visita actual solo conserva en parte. El castillo debe leerse como una residencia en evolución, no como una sola construcción congelada en el tiempo.
En el salón oriental, tablas y vigas pintadas muestran motivos entrelazados, hojas y figuras animales. El techo suele fecharse hacia 1540, pero la evaluación de HES también recoge una propuesta en torno a 1580. La fecha exacta merece cautela. En otros lugares sobrevive yeso pintado, recordatorio de que la piedra desnuda no era el acabado previsto para todas las habitaciones. La conservación posterior descubrió y reparó estas decoraciones, pero también alteró su aspecto; lo conservado no está totalmente intacto ni es totalmente moderno.
María Estuardo se alojó aquí en 1565, poco después de casarse con lord Darnley. Un encuentro real más coercitivo llegó en agosto de 1582, cuando nobles dirigidos por William Ruthven, primer conde de Gowrie, capturaron al joven Jacobo VI. El Raid of Ruthven inició un periodo de control nobiliario sobre el rey. No debe imaginarse como diez meses de prisión en una sola habitación de Huntingtower: la duración del régimen y la ubicación del monarca son preguntas distintas.
La caída definitiva de la familia siguió a los sucesos conocidos como conspiración de Gowrie en 1600, en su casa urbana de Perth. John, tercer conde de Gowrie, y su hermano Alexander murieron; sus propiedades fueron confiscadas y Place of Ruthven recibió el nombre de Huntingtower. Fue un episodio distinto del raid de 1582 y no ocurrió en este castillo. Los historiadores han propuesto explicaciones contradictorias sobre la presunta conspiración y sus motivos.
Después los Murray conservaron el castillo, al principio para la Corona, y lo adquirieron en 1663. Las modificaciones de finales del siglo XVII cerraron el hueco entre las torres, añadieron una gran escalera e intentaron crear una fachada más unificada. Huntingtower decayó luego como casa aristocrática y alojó brevemente a trabajadores textiles. La tutela estatal comenzó en 1912; la primera conservación retiró algunos elementos posteriores para mostrar la obra más antigua. El edificio está hoy protegido como monumento arqueológico (Scheduled Monument) SM90164.
Una leyenda local, el salto de la doncella, da otra vida al estrecho hueco: se dice que una joven saltó entre las torres. Disfrútala como folclore, no como prueba de una huida documentada. Entre esa tradición, las habitaciones pintadas y las fachadas cambiantes, Huntingtower ofrece más que una lista de nombres reales. Observa las uniones entre edificios: muestran cómo sucesivas familias transformaron esta residencia compacta de Perthshire.